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Heterogeneous activity underlying the control of animal behaviour by a fungus

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Cómo un hongo puede controlar el comportamiento de las hormigas

Uno de los ejemplos más destacados del control del comportamiento ejercido por los parásitos sobre sus huéspedes es la alteración de la conducta de las hormigas carpinteras infectadas por el hongo Orphiocordyceps unilateralis. Este hongo parásito, que recientemente ha sido el objeto de estudio de un proyecto financiado por la Unión Europea, manipula el comportamiento de las hormigas obligándolas a morder con gran fuerza el nervio de una hoja antes de morir; un comportamiento que es esencial para el desarrollo del ciclo vital del hongo.

Los investigadores del proyecto HETEROGENIUS (Heterogeneous activity underlying the control of animal behaviour by a fungus) estudiaron este proceso desde el punto de vista del genoma del hongo, a diferencia de estudios anteriores sobre este fenómeno que solo se habían centrado en el comportamiento de las hormigas. El objetivo del proyecto era comprender los complejos mecanismos genéticos responsables de la manipulación adaptativa del comportamiento ejercida por el parásito sobre su huésped. Para tal fin, los investigadores elaboraron protocolos tanto para aislar hongos encontrados en cadáveres de hormigas recolectados en el campo como para desarrollar y mantener cultivos fúngicos. Posteriormente, estos diseñaron protocolos de infección para reconstruir la infección y la manipulación del comportamiento por O. unilateralis en condiciones de laboratorio. Para identificar los metabolitos secretados por el hongo en diferentes partes del huésped, los investigadores combinaron el cultivo celular de tejidos de hormiga con un estudio metabolómico. Esto condujo al descubrimiento de nuevos depsipéptidos cíclicos, un grupo de micotoxinas. Este método también puso de manifiesto la existencia de diferencias en el secretoma (conjunto de proteínas secretadas) del hongo entre el tejido cerebral y muscular de hormigas y que estos metabolitos secretados actúan de manera heterogénea en el cerebro de especies de hormigas distintas. Es más, el estudio propició el descubrimiento de los primeros compuestos candidatos que posiblemente estén implicados en la manipulación del cerebro. Los investigadores compararon el ARN de la cabeza de hormigas infectadas (recolectadas vivas o muertas tras morder en las hojas) con el ARN de la cabeza de hormigas sanas. Los resultados sugirieron que la mayoría de los genes fúngicos sobreexpresados durante esta fase de manipulación del comportamiento eran exclusivos de O. unilaterales. Estos también pusieron de manifiesto que el parásito fúngico podría estar regulando las respuestas neuronales al estrés en las hormigas durante la alteración de la conducta del huésped. Asimismo, se descubrió que el hongo impide la comunicación quimiosensorial del huésped y provoca la apoptosis. Es más, los investigadores descubrieron genes sobreexpresados durante la manipulación que podrían codificar para proteínas con efectos conocidos en el comportamiento, neuropatologías y la biosíntesis de metabolitos secundarios como los alcaloides. Mediante estudios de campo se estudió el reloj circadiano del hongo y se descubrió la manipulación del comportamiento de las hormigas está sincronizado con el mediodía solar. Esto sugirió que determinados sincronizadores o temporizadores externos tales como la luz y la temperatura podrían tener un efecto significativo en el control comportamental ejercido por el parásito. Las actividades del proyecto HETEROGENIUS han proporcionado información de gran valor sobre las interacciones parásito-huésped, especialmente aquella relacionada con la manipulación del comportamiento. El descubrimiento de genes y metabolitos implicados en este fenómeno proporcionará nuevas oportunidades a la investigación aplicada en el campo del descubrimiento de fármacos y el control biológico de plagas de insectos.

Palabras clave

Hormigas carpinteras, Orphiocordyceps unilateralis, HETEROGENIUS, metabolómica, depsipéptidos cíclicos, micotóxinas, secretoma, ARN, reloj circadiano

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