Comment marcher sur l'eau: l'évolution des insectes terrestres aux insectes marchant sur l'eau
Heteroptera et Gerromorpha, deux espèces d'insectes semi-aquatiques qui dominent les surfaces aquatiques du monde entier, sont devenues une sorte de curiosité scientifique. Pour comprendre cette adaptation (ces insectes ne constituant rien d'autre qu'une évolution de leurs homologues terrestres), il est nécessaire de mener des études intégrées combinant la biologie évolutive du développement et l'écologie évolutive. C'est ce que s'efforce de faire le projet WATER WALKING (Developmental genetics and adaptive bases of a major ecological transition - How to walk on water!). Abderrahman Khila, responsable d'équipe à l'ENS de Lyon, a mis au point une approche multi-niveaux pour étudier comment l'interaction entre les voies génétiques du développement et l'environnement écologique peut conduire à une évolution morphologique telle que celle qu'on observe chez les insectes semi-aquatiques. Pourquoi est-il si difficile d'intégrer la biologie évolutive du développement à l'écologie évolutive? Nous avons besoin d'outils et, en même temps, d'un bon contexte écologique. Les modèles standards actuels (drosophile, souris, poisson zèbre, etc.) offrent d'excellents outils, mais sont dépourvus du contexte écologique. Les modèles naturels, qui sont généralement choisis en raison d'un contexte écologique spécifique, n'ont pas été mis en place pour une utilisation systématique d'outils sophistiqués, tels que la transgénèse ou la génétique. Comment l'étude des insectes semi-aquatiques peut-elle contribuer à surmonter ces problèmes? Les insectes semi-aquatiques posent un ensemble particulièrement intéressant de problèmes d'ordre biologique, qui nous permettent d'aborder les questions liées à l'adaptation et à la diversification des espèces. Il s'avère en outre que ces insectes se prêtent bien au transfert de certains outils génétiques: ils permettent de répondre à ces questions d'une manière détaillée et intégrée, c'est-à-dire en combinant la génétique du développement avec l'écologie et l'évolution. Un aspect frappant de la biologie de ce groupe d'insectes est leur capacité à occuper la surface de l'eau comme un nouvel habitat (leurs ancêtres étaient terrestres) et donc à acquérir de nouvelles opportunités écologiques. Accompagnant cette transition, on trouve une grande variété de phénotypes visibles tels que l'accroissement de la longueur des pattes, l'inversion du rapport de la longueur des pattes (la deuxième paire de pattes est plus longue chez les araignées d'eau, alors que pour la plupart des insectes, il s'agit de la troisième paire de pattes), ainsi que la façon dont ces insectes génèrent le mouvement sur le substrat fluide. Ils présentent également une série de caractéristiques sexuelles, comme un dimorphisme spectaculaire et une plasticité phénotypique souvent entraînés par les conflits entre les genres. Ces éléments, combinés aux outils que nous avons pu mettre en place, ont fait une grande différence dans l'intégration de l'écologie, de l'évolution et de la génétique du développement. Comment avez-vous procédé pour étudier ces insectes? J'ai été invité à me joindre à une étude des bases génétiques du conflit sexuel chez l'araignée d'eau par le professeur Locke Rowe (université de Toronto), en collaboration avec le professeur Ehab Abouheif (université McGill, Montréal). Ma première mission consistait alors à tester quelques techniques de base, ce qui a très bien fonctionné. Cela a si bien marché que j'ai décidé de construire le reste de ma carrière sur ce système. Quelles sont les principales choses que vous avez apprises jusqu'à présent? Les araignées d'eau génèrent un mouvement sur l'eau en utilisant une astuce très efficace: elles ont évolué de façon à s'équiper de deuxièmes pattes en forme de pagaie qui agissent comme des rames. Les secondes pattes droite et gauche se déplacent dans l'eau par un mouvement simultané de godille, tout comme des rames sur un bateau. La première question que nous nous sommes posée est la suivante: comment ces modifications morphologiques et fonctionnelles évoluent-elles? Nous avons trouvé qu'un gène Hox appelé Ultrabithorax (Ubx; présent aussi bien chez les invertébrés que chez les humains) a changé son expression spatiale et temporelle et que ces changements façonnent l'aspect des secondes paires de pattes. Ce qui était vraiment surprenant, c'est que ce gène allonge la deuxième paire de pattes, mais qu'il raccourcit également la troisième paire de pattes, qui se traduit par la morphologie caractéristique des araignées d'eau. Nous avons constaté que ces rôles opposés du gène passent par des différences dans la quantité de protéine Ubx que comporte chaque patte. Plus précisément, à faible dose (cas de la seconde paire de pattes), Ubx favorise la croissance, mais à haute dose (cas de la troisième paire de pattes), Ubx inhibe cette croissance. Comme nous nous demandions comment cette différence de dosage peut entraîner des effets opposés sur la croissance des pattes, nous avons trouvé que les gènes régulés par Ubx réagissaient différemment en fonction de l'abondance de ce dernier. Nous avons découvert, pour la première fois, qu'une protéine ancienne du système immunitaire (important pour le traitement et la présentation des antigènes chez l'être humain), appelée «gilt» est contrôlée par Ubx. Dans le cas d'une faible dose d'Ubx (seconde paire de pattes), la protéine gilt s'exprime et contribue à l'allongement de la patte. À forte dose d'Ubx (troisième paire de pattes) l'expression de la protéine gilt est complètement inhibée, ce qui contribue au raccourcissement de ces pattes. En plus de la locomotion sur un fluide, nous avons trouvé que la forme des pattes des araignées est soumise une pression évolutive due aux prédateurs présents sous la surface de l'eau, comme les poissons. Ce travail nous permet de comprendre comment la sélection (exigence d'une locomotion sur des substrats fluides ainsi que prédation) peut façonner la morphologie des animaux, grâce à des modifications d'un programme développemental préexistant et aussi grâce à l'émergence de nouvelles interactions génétiques. Que vous reste-t-il à accomplir avant la fin du projet? Plusieurs projets sont encore en cours. Le premier s'efforce de comprendre comment ces animaux ont acquis la capacité à maintenir le poids de leur corps sur l'eau alors que la plupart des autres insectes se noient. Des petits poils sur leurs pattes permettent de piéger l'air et de former un coussin entre la patte et la surface de l'eau. Nous aimerions comprendre comment la forme et la densité de ces poils se mettent en place au cours du développement. Un autre projet important porte sur la question de savoir comment émergent les nouveautés évolutives. Certaines espèces se spécialisent dans les eaux vives et ont fait évoluer un propulseur à l'extrémité de leur seconde paire de pattes; une sorte de ventilateur. Nous avons constaté que cette nouveauté est apparue à travers l'émergence d'un nouveau gène par duplication. Cette découverte est passionnante dans la mesure où le consensus général veut que les nouveautés découlent d'une réutilisation des gènes préexistants. Un dernier projet porte sur la sélection sexuelle. Une espèce d'insectes marchant sur l'eau montre un polymorphisme spectaculaire chez les mâles en ce qui concerne la longueur des pattes; certains mâles ont des pattes courtes (ainsi que les femelles), alors que d'autres ont de très longues pattes. Nous savons maintenant que la longueur des pattes est importante lorsque les mâles combattent pour acquérir des femelles, et que les mâles ayant des pattes plus longues ont plus de chances de gagner. Nous essayons de comprendre comment cette plasticité phénotypique spectaculaire peut évoluer à la fois d'un point de vue écologique et développemental. Outre l'intégration de ces deux disciplines, quels pourraient être, selon vous, les principaux avantages de votre recherche? L'intégration n'est pas en soi l'objectif principal. L'objectif est de comprendre comment émerge la diversité et quels sont les facteurs qui y contribuent. Les réponses à cette question importante ont été dispersées et tronquées parce que la fertilisation croisée des champs d'études (telles que la biologie du développement, l'écologie, la génétique des populations, etc.) n'est pas suffisante. En les intégrant, nous espérons apporter une compréhension plus complète de la diversité en général. WATER WALKING Financé au titre de FP7-PEOPLE page de projet sur CORDIS
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France